Биотрансформация ксенобиотиков моллюсками (Mollusca L., 1758) – индикаторами загрязнения водных экосистем

Цель. Описать общую схему молекулярных взаимодействий, лежащую в основе биотрансформации ксенобиотиков у моллюсков, на основе данных научной литературы.

Процедура и методы. Проанализировны и обобщены опубликованные данные в тематической литературе, посвящённой изучению биохимических и молекулярно-биологических процессов, связанных с реакцией моллюсков на ксенобиотики. Поиск научных публикаций осуществлялся на специализированных информационных ресурсах: Российская научная электронная библиотека, Российская государственная библиотека, Google Академия, National Library of Medicine, Международная база молекулярно-генетических данных GenBank.1

Результаты. Проанализировано строение пищеварительной железы (печени, или гепатопанкреаса) и жабр – основных органов, принимающих участие в биотрансформации ксенобиотиков у различных таксономических групп двустворчатых и брюхоногих моллюсков (включающих примерно 98% видов этого типа). Представлены данные по анатомическому, тканевому и клеточному строению пищеварительной железы. Описаны NADPH-зависимое и NADPH-независимое окисление ксенобиотиков системой цитохромов P450 и основные типы осуществляемых ею химических реакций (гидроксилирование, окислительное дезаминирование, окисление азота, сульфоокисление, дезалкилирование, эпоксидирование) с конкретными примерами, процесс конъюгирования поляризованных ксенобиотиков с восстановленной формой глутатиона, катализируемый глутатион-S-трансферазой. Показана роль клеточных органелл (лизосом, пероксисом, эндосом, шероховатого эндоплазматического ретикулума) в биотрансформации ксенобиотиков у моллюсков.

Теоретическая и/или практическая значимость. Систематизированы данные о процессе биотрансформации ксенобиотиков в организме моллюсков, что позволяет наметить цели для дальнейшего изучения их биохимических и молекулярно-биологических особенностей, планировать комплексные исследования с использованием этих животных для биоиндикации уровня загрязнения водной среды, а также наметить точки соприкосновения учебных программ различных дисциплин.

1. Александрова М.В. Особенности китайского экспорта продукции водного промысла // Китай в мировой и региональной политике. История и современность. 2020. Т.25. № 25. С.349–370. DOI: 10.24411/2618-6888-2020-10021

2. Алимджанов Н.Н. Экологические аспекты химизации в сельском хозяйстве // Экономика и социум. 2020. № 6. С.345–350.

3. Ворончихина К.А., Петренко Д.Б., Васильев Н.В. Оценка экологического состояния поверхностных вод урбанизированных территорий Московского региона по их макрокомпонентному составу // Вестник Московского государственного областного университета. Серия: Естественные науки. 2017. № 4. С.76–86. DOI: 10.18384/23107189-2017-4-76-86

4. Детенчук Е.А., Лебедев А.Т. Трансформация органических соединений при обеззараживании питьевой воды // Аналитика. 2020. Т.10. № 6. С.454–463. DOI: 10.22184/2227572X.2020.10.6.454.462

5. Дроганова Т.С., Поликарпова Л.В., Тишина Е.А. Изменение активности и множественных форм кислой фосфатазы живородки речной под влиянием гербицидов на основе глифосата // Современное состояние водных биоресурсов: мат-лы конф. / под ред. Е.В.Пищенко, И.В.Морузи. 2019. С.64–67.

6. Жизнь животных. Т.2. Моллюски. Иглокожие. Погонофоры. Щетинкочелюстные. Полухордовые. Хордовые. Членистоногие. Ракообразные / под ред. Р.К.Пасттернак. М.: Просвещение, 1988. 447 с.

7. Интегрированный ответ биомаркёров при оценке качества морской среды на примере двустворчатого моллюска Mytilus trossulus (Gould, 1850) / А.А.Истомина, А.А.Мазур, В.П.Челомин, С.П.Кукла, В.В.Слободскова, А.Ю.Звягинцев, Ю.В.Федорец и др. // Биология моря. 2021. Т.47. № 3. С.176–183. DOI: 10.31857/S0134347521030062

8. Ксенобиотики и продукты их трансформации в сточных водах (обзор литературы) / О.Н.Савостикова, Р.А.Мамонов, И.А.Тюрина, А.В.Алексеева, Н.И.Николаева // Гигиена и санитария. 2021. Т.100. № 11. С.1218-1223. DOI: 10.47470/0016-9900-2021100-11-1218-1223

9. Лукьянова О.Н., Ирейкина С.А. Глутатион-S-трансфераза как молекулярный маркёр состояния морских организмов при антропогенном воздействии // Известия РАН. Серия биологическая. 2011. № 4. С.456–462.

10. Оценка влияния диазинона на активность кислой фосфатазы живородки речной / Д.С.Харламова, Е.А.Тишина, Т.С.Дроганова, Д.Б.Петренко, Л.В.Поликарпова // Актуальные проблемы биологической и химической экологии: мат-лы конф. / под ред. Х.Б.Юнусова. М.: ИИУ МГОУ, 2021. С.292–299.

11. Павлов Ю.А. Экологическая война США во Вьетнаме (1961–1975): итоги и уроки // Социальные и гуманитарные науки на Дальнем Востоке. 2021. Т.18. № 3. С.89–93. DOI: 10.31079/1992-2868-2021-18-3-89-93

12. Повышение эффективности производства аквакультуры через развитие информационных цифровых технологий / О.И.Бетин, А.С.Труба, В.П.Черданцев, М.В.Тронина // Вопросы рыболовства. 2022. Т.23. № 3. С.163–170. DOI: 10.36038/0234-27742022-23-3-163-170

13. Попов А.П. Множественные формы ферментов живородки речной как маркёры токсического загрязнения воды: дис.… канд. биолог. наук. М.: МПГУ, 2002. 171 с.

14. Стоник В.А., Стоник И.В. Морские токсины: химические и биологические аспекты изучения // Успехи химии. 2010. Т.79. № 5. С.442–465.

15. Тишина Е.А., Дроганова Т.С., Поликарпова Л.В. Влияние гербицидов на основе 2,4Д на активность кислой фосфатазы живородки речной (Viviparus viviparus L) // Актуальные проблемы биологической и химической экологии: мат-лы конф. / под ред. Х.Б.Юнусова. М.: ИИУ МГОУ, 2021. С.287–292.

16. Уваева Е.И. Влияние антропогенной нагрузки в бассейне реки Тетерев на популяционные показатели живородки болотной Viviparus contectus (Mollusca, Gastropoda, Viviparidae) // Вестник Гродненского государственного университета имени Янки Купалы. Серия 5. Экономика. Социология. Биология. 2020. Т.10. № 1. С.133–140.

17. Ушева Л.Н., Фролова Л.Т. Морфофункциональные изменения пищеварительной железы у двустворчатого моллюска Crenomytilus grayanus (Dunker, 1853) // Биология моря. 2006. Т.32. № 2. C.115–124.

18. Чернова Е.Н., Русских Я.В., Жаковская З.А. Токсичные метаболиты сине-зелёных водорослей и методы их определения // Вестник Санкт-Петербургского государственного университета. Серия: Физика и химия. 2017. Т.4. № 4. С.440–473. DOI: 10.21638/11701/spbu04.2017.408

19. Щелканов Е.М., Мануков Ю.И., Никифорова Е.В. Альгоэпибиом млекопитающих: токсикогенный и патогенетический аспекты // Ветеринарные и биологические аспекты в диагностике и лечении диких животных / отв. ред. Е.М.Любченко. Уссурийск, 2023. С.26–48.

20. Au D.W. The application of histo-cytopathological biomarkers in marine pollution monitoring: a review // Marine Pollution Bulletin. 2004. Vol.48. № 9-10. P.817–834. DOI: 10.1016/j.marpolbul.2004.02.032

21. Benzo(a)pyrene hydroxylase activity in the marine mussel Mytilus galloprovincialis: a potential marker of contamination by polycyclic aromatic hydrocarbon-type compounds / X.Michel, J.-P.Salaun, F.Galgani, J.-F.Narbonne // Marine Environmental Research. 1994. Vol.38. P.257–273.

22. Biomarkers (glutathione S-transferase and catalase) and microorganisms in soft tissues of Crassostrea rhizophorae to assess contamination of seafood in Brazil / E.B.Ribeiro, K.S.Noleto, S.R.S.de Oliveira , W.Batista de Jesus, I.M.R.de Sousa Serra, Z.da Silva de Almeida, T.de Sousa de Oliveira Mota Andrade, et al. // Marine Pollution Bulletin. 2020. Vol.158. DOI: 10.1016/j.marpolbul.2020.111348

23. Blanco J. Accumulation of Dinophysis toxins in bivalve mollusks // Toxins (Basel). 2018. Vol.10. № 11. DOI: 10.3390/toxins10110453

24. Characterization of a glutathione S-transferase and a related glutathione-binding protein from gill of the blue mussel, Mytilus edulis / P.J.Fitzpatrick, T.O.B.Krag , P.Højrup, A.Sheehan // Biochemistry Journal. 1995. Vol.305. P.145–150. DOI: 10.1042/bj3050145

25. Chlorothalonil induces oxidative stress and reduces enzymatic activities of Na+/K+-ATPase and acetylcholinesterase in gill tissues of marine bivalves / M.N.Haque, H.-J.Eom, S.-E.Nam, Y.K.Shin, J.-S.Rhee // PLoS One. 2019. Vol.14. № 4. DOI: 10.1371/journal.pone.0214236

26. Development of an expert system for the integration of biomarker responses in mussels into an animal health index / A.Dagnino, J.I.Allen, M.N.Moore, K.Broeg, L.Canesi, A.Viarengo // Biomarkers. 2007. Vol.12. № 2. P.155–172. DOI: 10.1080/13547500601037171

27. Differential ABCB and ABCC gene expression and efflux activities in gills and hemocytes of Mytilus galloprovincialis and their involvement in cadmium response / C.Della-Torre, E.Bocci, S.E.Focardi, I.Corsi // Marine Environmental Research. 2014. Vol.93. P.56–63. DOI: 10.1016/j.marenvres.2013.06.005

28. Eskelinen E.L. Roles of LAMP-1 and LAMP-2 in lysosome biogenesis and autophagy // Molecular Aspects of Medicine. 2006. Vol.27. № 5-6. P.495–502. DOI: 10.1016/j.mam.2006.08.005

29. Evidence for the existence of cytochrome P450 gene families (CYP1A, 3A, 4A, 11A) and modulation of gene expression (CYP1A) in the mussel Mytilus spp. / A.N.Wootton, C.Herring, J.A.Spry, A.Wiseman, D.R.Livingstone, P.S.Goldfarb // Marine Environmental Research. 1985. Vol.39. P.21–26.

30. First evidence of transcriptional modulation by chlorothalonil in mussels Perna perna / A.D.S.Guerreiro, J.S.Monteiro, I.D.Medeiros, J.Z.Sandrini // Chemosphere. 2020. Vol.255. DOI: 10.1016/j.chemosphere.2020.126947

31. Gupta S.A. Calcium storage and distribution in the digestive gland of Bensonia monticola (Gastropoda: Pulmonata): A histophysiological study // Biological Bulletin. 1977. № 153. P.369–376.

32. Habig W.H., Pabst M.J., Jakoby W.B. Glutathione S-transferases. The first enzymatic step in mercapturic acid formation // Journal of Biological Chemistry. 1974. Vol.249. № 22. P.7130–7139.

33. Hydrocarbon accumulation and histopathology in bivalve molluscs transplanted to the Baie de Morlaix and the Rade de Brest / D.A.Wolfe, R.C.Jr.Clark, C.A.Foster, J.W.Hawkes, W.D.Jr.Macleod // Proceedings of the International Symposium Centre Oceanologique de Bretagne Breste (France). Breste, 1981. P.599–616.

34. Identification of CYP genes in Mytilus (mussel) and Crassostrea (oyster) species: first approach to the full complement of cytochrome P450 genes in bivalves / J.Zanette, J.V.Goldstone, A.C.Bainy, J.J.Stegeman // Marine Environmental Research. 2010. Vol.69. P.S1–S3. DOI: 10.1016/j.marenvres.2009.10.013

35. Identification of cytochrome P450 (CYP) genes in zhikong scallop (Chlamys farreri) / H.Guo, Z.Bao, H.Du, L.Zhang, S.Wang, L.Sun, X.Mou, et al. // Journal of Ocean University of China (Oceanic and Coastal Sea Research). 2013. Vol.12. № 1. P.97–102. DOI: 10.1007/s11802-013-1967-5

36. Livingstone D.R. The fate of organic xenobiotics in aquatic ecosystems: quantitative and qualitative differences in biotransformation by invertebrates and fish // Comparative Biochemistry and Physiology. Part A. 1998. Vol.120. № 1. P.43–49. DOI: 10.1016/s10956433(98)10008-9

37. Livingstone D.R., Kirchin M.A., Wiseman A. Cytochrome P450 and oxidative metabolism in molluscs // Xenobiotica. 1989. Vol.19. P.1041–1062. DOI: 10.3109/00498258909043161

38. Lobo-da-Cunha A. Structure and function of the digestive system in molluscs // Cell Tissue Research. 2019. Vol.377. № 3. P.475–503. DOI: 10.1007/s00441-019-03085-9

39. Lobo-da-Cunha A., Alves A., Oliveira E., Calado G. Functional histology and ultrastructure of the digestive tract in two species of chitons (Mollusca, Polyplacophora) // Journal of Marine Science and Engineering. 2022. Vol.10. № 2. DOI: 10.3390/jmse10020160

40. Martinez-Gomez C., Bignell J., Lowe D. Lysosomal membrane stability in mussels // ICES Techniques in Marine Environmental Sciences. 2015. Vol.56. P.1-41. DOI: 10.25607/OBP240

41. Nelson D.R., Goldstone J.V., Stegeman J.J. The cytochrome P450 genesis locus: the origin and evolution of animal cytochrome P450s // Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2013. Vol.368. DOI: 10.1098/rstb.2012.0474

42. Peters L.D., Livingstone D.R. Induction of molluscan cytochrome P450 monooxygenase system as a biomarker of organic pollution in environmental monitoring // Biomarkers in Marine Organisms: A Practical Approach / eds.: Ph.Garrigues, H.Barth, C.H.Walker, J.F.Narbonne. Elsevier, 2001. Chapter 1. P.1–28.

43. Schlenk D., Buhler D.R. Xenobiotic biotransformation in the pacific oyster (Crassostrea gigas) // Comparative Biochemistry and Physiology. Part C: Toxicology and Pharmacology. 1989. Vol.94. P.469–475. DOI: 10.1016/0742-8413(89)90100-x

44. Sole M., Livingstone D.R. Components of the cytochrome P450-dependent monooxygenase system and ‘NADPH-independent benzo[a]pyrene hydroxylase’ activity in a wide range of marine invertebrate species // Comparative Biochemistry and Physiology. Part C: Toxicology and Pharmacology. 2005. Vol.141. P.20–31. DOI: 10.1016/j.cca.2005.04.008

45. The P450 gene superfamily: recommended nomenclature / D.W.Nebert, M.Adesnik, M.J.Coon, R.W.Estabrook, F.J.Gonzalez, F.P.Guengerich, I.C.Gunsalus, et al. // DNA and Cell Biology. 1987. Vol.6. № 1. P.1–11. DOI: 10.1089/dna.1991.10.1

46. Upregulation of biotransformation genes in gills of oyster Crassostrea brasiliana exposed in situ to urban effluents, Florianopolis Bay, Southern Brazil / T.B.Pessatti, K.H.L üchmann, F.Flores-Nunes, J.J.Mattos, S.T.Sasaki, S.Taniguchi, M.C.Bicego, et al. // Ecotoxicology and Environmental Safety. 2016. Vol.131. P.172–180. DOI: 10.1016/j.ecoenv.2016.04.003

47. Xenobiotic biotransformation, oxidative stress and obesogenic molecular biomarker responses in Tilapia guineensis from Eleyele Lake, Nigeria / O.R.Ibor, A.O.Adeogun, F.Regoli, A.Arukwe // Ecotoxicology and Environmental Safety. 2019. Vol.169. P.255–265. DOI: 10.1016/j.ecoenv.2018.11.021

48. Young A.L. The history, use, disposition and environmental fate of agent orange. NY: Springer Science, 2009. 339 p.

49. Zhou Y., Yao L. , Pan L. , Wang H. Bioaccumulation and function analysis of glutathione S-transferase isoforms in Manila clam Ruditapes philippinarum exposed to different kinds of PAHs // Journal of Environmental Sciences (China). 2022. Vol.112. P.129–139. DOI: 10.1016/j.jes.2021.05.010